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经过南国小岛上和鹰冈的决斗，3年E班的各位与杀老师（福山润 配音）的关系进一步拉近。虽然暗杀活动仍在继续，然而这似乎已经变成了师生之间互动玩乐的重要环节。以茅野枫（洲崎绫 配音）为代表的学生们又开始策划更加精彩的暗杀陷阱。除此之外，他们帮助比琪老师（伊藤静 配音）追求乌间惟臣（杉田智和 配音），又或者磨刀霍霍与A班的精英们展开荣誉与尊严之战。与此同时，白先生带领堀部系成（绪方惠美 配音）卷土重来，而神秘的死神则将E班推向各位凶险的境地。随着最后期限一天天逼近，杀老师和学生们的关系变得愈加微妙……　　本片根据松井优征的超人气漫画改编。

1988年7月，关东地区使用新型炸弹进行爆破，第三次世界大战即刻爆发。31年后，人类从一片废墟中重建都市，东京湾上建立了巨大城市——新东京。世界仿佛要恢复到以前的繁荣。
　　2019年的一个夜晚，新东京郊外的封闭高速公路上，暴走族团体正在公路上飙车。带头的少年，是一名叫做金 田的职业高中学生。
　　突然，街上出现了一位奇怪的矮个子男子，暴走族少年铁雄为躲避车祸连人带车飞出公路。正当金田要拿那位男子问罪之时，军队驾驶直升飞机赶到。将那位矮个男子与铁雄一起收押。
　　铁雄进入了一个陌生的地方，这里似乎在从事超能力的研究。而金田则在盘算如何营救铁雄。二人都不知道，他们的未来，因为神秘力量——阿基拉而已经开始了巨大的变化

在剧中的世界里，因为发生「第三次流砂现象」导致东京的一部分沉入泥泞下。为了快速重建复 甦，企业发明一种高出力强化外骨骼「Willware」方便施工；但是相反地，利用 Willware 的犯罪行为也日益增加……为了有效遏止 Willware 犯罪事件，有一群充满正义感又热血的少年少女警察，尽管被死板的法律条文与长官人情所束缚，却仍然愿意以无比的智慧、勇气、嘴炮(?)来正面迎战向恶势 力。他们就是：由日本东京警察厅警备局在吉祥寺分室设立的第五特别公安课第三机动强袭室第八班——简称「第八（ダイハチ）」！正式名称日本东京警察厅警备局在吉祥寺分室第五特别公安课第三机动强袭室第八班，简称，第八。由于Willware 的犯罪行为也日益增加，应防卫省要求警察厅所成立的机构，虽然频繁成功破案，但是由于解决案件时经常破坏大楼等建筑物，带来了巨大的修理费和社会骚乱，也被称...