樱花飞舞的3月25日，完成了一学期学业的午后。高二学生阿良良木历（神谷浩史 配音）从优等生羽川翼（堀江由衣 配音）那里听说了本町出现吸血鬼的传言。当晚，历在地铁站台见到了一个血淋林的女人。她四肢全无，痛苦求救。而女人的身后则站着一个金色头发却目光阴冷的身影，那难道就是传言中的吸血鬼？在这个夜晚，历与活了500年的吸血鬼姬丝秀忒•雅赛劳拉莉昂•刃下心（坂本真绫 配音）完成了命运的相逢…… 本片根据西尾维新的轻小说改编，将以剧场版三部曲的形式上映。
物语系列唯一男主角，阿良良木历和三位吸血鬼猎人的战斗一触即发！阿良良木历接受忍野咩咩的建议，答应姬丝秀忒替她取回力量，但他必须面对阻挡在他面前三位强大的吸血鬼猎人，他能否在强敌环伺中生存，达成使命？
远月学园迎来秋季选拔，获得选拔资格的创真迎来新的挑战。
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