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故事以两个主人公的约定而展开，讲述了虽然很贫穷却过得很幸福的少年“下町心”在唯一的亲人母亲过世后，落入了不幸的深渊。一位名叫“高城一希”的少年，也同样失去了姐姐。两个失去亲人的少年与一位能看见精灵的少女“有星多江”，以及“须大叔”、“猫又”、“河童”、“座敷童子”等善良可爱的精灵妖怪，一起踏上了寻找亲人的冒险之路，小伙伴们温暖感人的友情故事也就此展开。即使山川异域，跨越时空，这份友情也决不能忘记！

正就读中学的少年迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤，随后身体发生奇特的变化。偶然机缘，他目睹了蜘蛛侠（克里斯·派恩 Chris Pine 配音）和犯罪头目金并（列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音）的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙，蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久，来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克（杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音）出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋，并帮助这个帕克返回自己的宇宙，他们闯入金并的老巢。在这一过程中，二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时，来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。　　他们合力与恶势力展开斗争……

罗宾（伊万·麦克格雷格 Ewan McGregor 饰）曾经也是一个拥有着很多奇异朋友的天真无邪的小男孩，但如今，已经长大成人的他在旅行箱公司上班，在挖空了心思完成上司布置的任务外，他还得想方设法的挤出时间来陪伴妻子伊芙琳（海莉·阿特维尔 Hayley Atwell 饰）和女儿玛德琳（勃朗特·卡迈克尔 Bronte Carmichael 饰）。罗宾非常爱自己的家人们，但这样的生活难免让他感到有一丝丝的窒息。　　一天，罗宾童年时候的玩伴小熊维尼（吉姆·库宁斯 Jim Cummings 配音）忽然再度出现在了他的眼前，并且请求他帮自己一个忙。很显然，维尼依然将罗宾当成是以前那个单纯的男孩，这让罗宾感到有些无所适从。